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Evolución convergente de espinas de plantas mediante cooptación genética repetida a lo largo del tiempo

Resumen del editor

En muchas especies de plantas se encuentran proyecciones afiladas derivadas de la epidermis de las plantas, conocidas como espinas, siendo quizás las más emblemáticas las de las rosas. Sin embargo, la base genética de las espinas se desconoce en muchas especies y no está claro en qué medida se comparte esta arquitectura. Satterlee et al. realizó análisis filogenéticos en todo el género Solanum e identificó genes de la familia LOG, enzimas que subyacen a la biosíntesis de citoquininas, que cuando se interrumpen dan como resultado la pérdida de espinas en múltiples especies (consulte la Perspectiva de Kellogg). Los autores realizaron experimentos CRISPR en varias especies, incluido un cultivo autóctono, y descubrieron que la pérdida de estos genes reduce o elimina en gran medida las espinas sin efectos fenotípicos fuera del objetivo. Este estudio arroja luz sobre la evolución convergente y proporciona un objetivo genético para la eliminación de espinas en los cultivos. —Corinne N. Simonti

Resumen estructurado

INTRODUCCIÓN 

Las presiones ambientales compartidas pueden conducir a adaptaciones similares entre organismos. Cuando estas adaptaciones ocurren de forma independiente en linajes no relacionados, se dice que los rasgos surgieron por evolución convergente. Por ejemplo, las alas de las aves, los murciélagos y los insectos son adaptaciones para el vuelo, pero cada una evolucionó de forma independiente (es decir, convergente) a partir de especies ancestralmente sin alas. Es más probable que la convergencia fenotípica entre linajes estrechamente relacionados haga uso de programas genéticos similares. Sin embargo, no está claro hasta qué punto se mantiene la repetibilidad genética en linajes cada vez más divergentes.

Razón fundamental

Las proyecciones agudas de la epidermis conocidas como espinas evolucionaron de manera convergente en numerosas ocasiones durante la evolución de las plantas. Aunque las espinas son potentes elementos disuasorios para los herbívoros, dificultan el cultivo de plantas agrícolas. Por lo tanto, la pérdida de espinas es parte del síndrome de domesticación de especies criadas a partir de parientes silvestres con espinas. Estas pérdidas fortuitas asociadas al cultivo brindan la oportunidad de comprender si un programa genético compartido subyace a casos generalizados de adaptación convergente. En el género de plantas Solanum, que incluye modelos genéticos como el tomate y la berenjena, casi la mitad de las especies del género tienen espinas, incluidos los parientes silvestres y los progenitores de las berenjenas cultivadas.

Resultados

Para identificar reguladores genéticos del desarrollo de las espinas, realizamos un mapeo interespecífico de poblaciones entre la berenjena (Solanum melongena) y su pariente silvestre espinada Solanum insanum. Descubrimos que la pérdida de espinas es causada por una mutación en un miembro duplicado de la familia de genes biosintéticos de la hormona citoquinina clásica LONELY GUY (LOG). También generamos ensamblajes de genomas de alta calidad para dos linajes de berenjenas domesticados de forma independiente, incluida la berenjena africana de cultivo autóctono, lo que facilitó la identificación rápida de mutaciones LOG adicionales en estas especies. Utilizando una combinación de colecciones de germoplasma y herbario de Solanum, identificamos un total de 16 mutaciones independientes en todo el género Solanum, que explican 14 de las 31 pérdidas de espinas conocidas a nivel de especie en todo el género. En particular, más allá de Solanum, encontramos que las mutaciones LOG se asociaron con pérdidas de espinas en las plantas con flores, incluso en el dátil chino y la rosa ornamental. Finalmente, establecimos nuevos genomas de referencia y edición genómica para una planta silvestre y una baya forrajera de especies de Solanum autóctonas de Australia y demostramos que las mutaciones LOG diseñadas suprimieron las espinas sin afectar otros rasgos.

Conclusión

Nuestros resultados muestran que, incluso en escalas de tiempo evolutivas largas, los mismos componentes genéticos de un conjunto de herramientas de desarrollo común pueden ser cooptados repetidamente para producir fenotipos convergentes. Proponemos que una combinación de la simplicidad morfológica de las espinas, la diversificación funcional del parálogo LOG y el papel clave de la biosíntesis y señalización de citoquininas en la innovación morfológica de las plantas explican la cooptación recurrente de los genes LOG durante episodios repetidos de la evolución de las espinas. Además, estos resultados allanaron el camino para la eliminación predecible de espinas en especies de cultivos alimentarios y ornamentales, como la rosa, mediante la edición del genoma.

 

Genetic convergence underlies plant prickle development.

(A and B) Motivating question (A) and trait system (B). (C to E) Mapping of prickleless (pl) revealed PL to be a LOG cytokinin biosynthetic gene (C), with homologs responsible for prickle losses across the Solanum (D) as well as in distantly related vascular plant lineages (E). (F) Demonstrated strategy to predictably eliminate prickles through genome editing without apparent pleiotropy. Chr, chromosome; My, million years; Mya, million years ago; WT, wild-type

Estracto 

Una pregunta persistente en biología evolutiva se refiere al grado en que los episodios de
evolución de rasgos convergentes dependen de los mismos programas genéticos, particularmente en escalas de tiempo largas. En este trabajo, diseccionamos genéticamente orígenes repetidos y pérdidas de espinas (proyecciones epidérmicas afiladas) que evolucionaron de manera convergente en numerosos linajes de plantas. Las mutaciones en un gen biosintético de la hormona citoquinina causaron al menos 16 pérdidas independientes de espinas en berenjenas y parientes silvestres del género Solanum. Los homólogos subyacen a la formación de espinas en las angiospermas que divergieron colectivamente hace más de 150 millones de años, incluidos el arroz y las rosas. Al desarrollar nuevos sistemas genéticos de Solanum, aprovechamos este descubrimiento para eliminar las espinas en una especie silvestre y en una baya recolectada localmente. Nuestros hallazgos implican un programa genético de activación hormonal compartido que subyace a casos evolutivamente generalizados y recurrentes de innovación morfológica de plantas.

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